Tak ako každý z nás má v roku jeden špeciálny deň, ktorý voláme narodeniny, aj prešovské letisko oslavuje deň svojho vzniku. Začiatok histórie vrtuľníkového krídla sa datuje na deň 23. november 1992, kedy rozhodnutím rady obrany ČSFR vznikli v priestoroch dnešného letiska 4. letecká základňa a 4. vrtuľníkový pluk.

Dňa 25. novembra 2016 si príslušníci krídla pripomenuli už 24. výročie vzniku útvaru. Veliteľ vrtuľníkového krídla plukovník Róbert Tóth pri tejto príležitosti zorganizoval Deň otvorených dverí na letisku Prešov v spolupráci s ostatnými útvarmi dislokovanými v posádke Prešov. Široká verejnosť si tak mala možnosť pozrieť slávnostný nástup jednotiek sprevádzaný za zvukov Vojenskej hudby Banská Bystrica. Osláv vzniku útvaru sa zúčastnil aj štátny tajomník Ministerstva obrany SR Marián Saloň, náčelník Generálneho štábu OS SR generál Milan Maxim, primátorka mesta Prešov Andrea Turčanová, veliteľ Vzdušných síl OS SR generálmajor Miroslav Korba a ďalší pozvaní hostia. Počas nástupu si plukovník Tóth prevzal z rúk generála Maxima pamätný kríž, ako symbol vďaky za doterajšie kvalitné plnenie úloh všetkými príslušníkmi krídla.

Pre návštevníkov boli počas Dňa otvorených dverí pripravené statické ukážky leteckej, pozemnej kolesovej a pásovej techniky, ukážky výzbroje a výstroje príslušníkov ozbrojených zložiek. Dynamickú ukážku sebaobrany a boja zblízka si pre hostí pripravili príslušníci prieskumnej roty práporu ISTAR. Novinkou na tomto Dni otvorených dverí bola ukážka nočného videnia, ktoré si mohli návštevníci vyskúšať na vlastnej koži v zatemnených priestoroch kinosály letiskového klubu.

Letecká základňa Prešov prešla od svojho vzniku viacerými reorganizačnými zmenami. Významným míľnikom histórie krídla bol 31. október 2003, kedy prezident SR udelil útvaru čestný názov "Letecká základňa generálplukovníka Jána Ambruša". Posledné zmeny v rámci Leteckej základne prebehli v roku 2009, kedy dňa 1. júla  vzniklo Vrtuľníkové krídlo generálplukovníka Jána Ambruša.